踏上了成爲大人的旅程後的十代，最後回到了學院，但這關係到12個次元的危機並未就此結束。
因爲三幻魔、光之波動和尤貝爾事件，造成時空扭曲讓Darkness（黑暗魔王）來到這世界。
而十代也因爲尤貝爾事件變得憂鬱而且孤僻，在發現了DARKNESS的時候爲了不讓夥伴受到牽連而主動避開他們，後來更打算用退學一了百了，但是在影丸理事長和齋王的勸說下選擇了留下。
在戰勝了流星黑龍和五帝龍後和明日香參加了組隊決鬥，組隊後明日香打算對十代告白，卻換來了十代不可望其項背的背影……
在和庫洛諾斯老師的決鬥讓十代引起往事，重新找回了決斗的熱情。
得知DARKNESS出現在童野市的時候立刻趕往，其中和齋王進行了第二次對決，之後又得知了DARKNESS突襲決鬥學院的消息，劍山、萬丈目、明日香、翔等人先後被黑暗吞噬，並且世界的大多數人已被“黑暗魔王”吞噬了，吹雪和被DARKNESS控制的藤原優介大戰，但是卻輸了。
十代和約翰聯手戰勝了藤原，但是DARKNESS的本體卻出現了，約翰因爲和藤原優介的戰鬥而無力再戰，遊城十代成了最後的希望。
最終用希望與信念喚醒迷失自我而被封閉的衆人且打敗了Darkness（黑暗魔王）。
畢業典禮結束後，衆人還在畢業舞會狂歡時，遊城十代已經收拾好行李，準備一個人默默離開，卻在羽翼栗子球的引導下，來到了展示決鬥王武藤遊戲的拷貝卡組的地方，在那裡等待他的人是……
“等你很久了，遊城十代。”
‘庫裡庫裡！’
“啊！你是……”
“那麼，開始吧。我們的、真正的畢業決鬥。”
“真正的畢業決鬥？”
“是的，我在三年前送給你的卡。現在來試試你是否已經成長到有資格持有那張卡的決鬥者吧。”
“啊。”是啊，一切都是三年前，我的學校生活就是從收穫到這張卡開始的。十代拿出卡組看着羽翼栗子球的卡回想着。
“你在這三年裡，變得強大了。經歷了無數的的考驗，成長爲了一個可靠的大人了。可是，也有作爲代價而失去的東西。”
“失去的東西？”
“是的，你自己沒有注意到的、重要的東西。”
“你必須取回它。”
“嗯哈。”
“好了，十代。把羽翼栗子球的卡放到那個卡組裡吧。它會把你帶到、幫你取回，你失去的東西的對手，最強的決鬥者那裡了。”
“最強的決鬥者？你之外的？”
“去了就知道了，相信我。”
“嗨！”
‘庫裡！’
十代被帶回到了過去，與傳說中的遊戲王武藤遊戲進行一場真正的畢業決鬥......
而另一方面處於未來這邊，遊戲看着十代被送往過去後，似乎察覺到了什麼。
“你就在那裡吧，溟海。”
“不愧是遊戲先生，可以察覺到我的存在了嗎。”溟海從黑暗的陰影中走出來。
“只是感覺到了。”
“這次真是麻煩你了，遊戲先生。十代，他必須要取回這件他失去的‘東西’。”
“不，這是我應該做的。放心吧，十代他一定會取回來的。”